Trong nền dân chủ được tái lập năm 403 tr.CN,Thrasybulus trở thành một lãnh tụ quyền uy, dù ông sớm phải nhường vị trí nguyên thủ cho Archinus. Thrasybulus dường như đã cổ vũ cho một chính sách dân chủ cấp tiến hơn mức đa số quần chúng bấy giờ mong muốn; ông kêu gọi tái lập việc trả lương cho các chức vụ chính trị, và tìm cách mở rộng quyền công dân cho tất cả ngoại kiều và những người nước ngoài đã chiến đấu cùng ông chống lại nhóm Ba mươi. Ban đầu ông tỏ ra thận trọng về việc xúc phạm Sparta, như khi sự ủng hộ đến từ Ba Tư từ khi Chiến tranh Corinth khai màn, ông bắt đầu lên tiếng ủng hộ hành động hiếu chiến, và vào khoảng thời gian này bắt đầu lấy lại vị trí nổi trội trên vũ đài chính trị Athena. Ông khởi động việc tái xây dựng các trường thành, vốn bị phá hủy sau chiến tranh Peleponnesus, và chỉ huy các đạo quân Athena tại Nemea và Coronea; thất bại trong hai trận này đã phá hủy uy tín chính trị của ông, và khiến ông mất vị trí nguyên thủ vào tay Conon, người đã đại thắng ở Cnidus, chấm dứt ước mộng vủa Sparta về một đế chế hàng hải.[23]

Vai trò của Thrasybulus phai nhạt trong vài năm sau đó khi Conon lãnh đạo hạm đội Athena đi hết từ thắng lợi này tới thắng lợi khác, nhưng vào năm 392 tr.CN Conon bị thống đốc Ba Tư ở Tiểu Á Tiribazus giam cầm khi đang tham dự hội nghị hòa bình ở Sardis; mặc dù sau đó được thả, ông chết ở Cộng hòa Síp khi chưa kịp quay lại Athena. Thrasybulus lãnh đạo phe từ chối đề xuất hòa bình trở lại đỉnh cao quyền lực. Năm 389 tr.CN, ông đem một hạm đội đi áp đặt cống nạp lên các thành bang xung quanh biển Aegea và ủng hộ Rhodes, nơi một chính quyền dân chủ đang phải đương đầu với Sparta. Trong chiến dịch này, Thrasybulus tái lập lại phần lớn nền tảng của đế chế Athena theo hình mẫu thời kỳ hoàng kim thế kỷ V tr.CN; ông chiếm Byzantium, đánh thuế tàu bè đi qua  Hellespont, và thu thập cống nạp từ nhiều hòn đảo của biển Aegean.[24] Năm 388 tr.CN, khi ông dẫn hạm đội về phía nam biển Aegea, lính của ông đã tàn phá những cánh đồng ở xứ Aspendus. Để trả thù, người dân địa phương đột kích trại Athena vào ban đêm; Thrasybulus bị giết ở trong lều của mình.[25]

Những thắng lợi mà Thrasybulus thu được trong chiến dịch sớm bị hoán đảo bởi sự can thiệp của Ba Tư. Cảm thấy bị de dọa bởi sự tái xuất hiện đột ngột của thứ tương tự như một đế chế Athena đã đánh đuổi họ khỏi miền Aegean thế kỷ thứ V tr.CN, người Ba Tư bắt đầu quay lại ủng hộ Sparta, và một hạm đội Ba Tư sớm dong thuyền vào Hellespont, đe dọa nguồn cung cấp ngũ cốc cho Athena. Hòa bình sớm được lập lại, dựa trên đúng những điều khoản mà người Athena từng bác bỏ năm 392 tr.CN. Nói cách khác, những chiến dịch của Thrasybulus, dù thành công một cách ấn tượng trong việc lan tỏa ảnh hưởng của Athena, ít có tác động lâu dài, bởi chúng đánh động Ba Tư, buộc người Athena phải từ bỏ những gì họ đã đạt được.[26]